МАУК «Камерный театр» учрежден 1 июля 1993 года.
Театр ведет свою историю с 60-х годов XIX столетия, когда при Общественном собрании из «господ–любителей» был образован музыкально–драматический кружок, объединивший представителей интеллигенции, купечества, дворянства. Основу репертуара составили водевили, шутки и комедии, популярные не только в провинции, но и в столичных театрах. Среди постановок были такие пьесы, как «Ревизор» Н. В. Гоголя, «Женитьба Бальзаминова», «Лес», «Волки и овцы», «Не в свои сани не садись» А. Н. Островского, «Злоумышленники» А. П. Чехова.
Имя театра менялось не раз: был он и «Губернским показательным театром», и «Художественно-театральным комбинатом», и «Окружным Показательным театром драмы и музыкальной комедии, художественно-театральным комбинатом ОКРОНО». 17 октября 1938 года оргкомитет ВЦИК по Вологодской области принял решение открыть в городе стационарный драматический театр. В конце 40-х годов XX века театр прекратил свое существование, и лишь спустя десятилетия началось его возрождение.
В настоящее время Камерный театр имеет свое собственное здание, расположенное в историческом центре города. После капитального ремонта здание театра открылось 4 ноября 2007 года. Здание театра является объектом культурного наследия регионального значения.
Театр оснащен самым современным оборудованием. Зрительный зал рассчитан на 438 мест.
В Камерном театре работает постоянная актерская труппа, создана детская театральная студия. Сейчас в репертуаре театра более 40 спектаклей разных жанров, от русской классики до современных отечественных и зарубежных авторов. Готовятся новые постановки. В числе приоритетных направлений работы – спектакли для семейного просмотра и работа над экспериментальными постановками современной драматургии.
Камерный театр принимал участие в различных фестивалях (Москва, Омск, Вышний Волочек, Коломна, Котлас, Вологда, Череповец), международной тургеневской конференции в Орле. В апреле 2010 г. театр стал участником VII всероссийского фестиваля театрального искусства для детей «Арлекин» (Санкт-Петербург), а спектакль «Сны Томасины» завоевал Специальную премию за лучшую режиссуру и Специальный приз театральных критиков и журналистов. В 2019 г. театр принял участие в фестивале ВОТ (Вологодский Областной Театральный). Режиссер спектакля «Питер Пэн» М. Комарицких стал лауреатом фестиваля в режиссерской номинации.
Театр выезжал на гастроли в Вологду и другие города Вологодской области, Великий Новгород, Котлас, Рыбинск. С 2017 г. театр является участником федеральной программы «Большие гастроли. Межрегиональная программа». В рамках программы театр выезжал в г. Котлас и г. Сыктывкар. С 2017 г. театр принимает участие в продюсерской программе «Школьная классика» (г. Москва) со спектаклем «Барышня-крестьянка».
В целях повышения интереса к театральному искусству у горожан, Камерный театр постоянно сотрудничает с лучшими театрами Москвы, Санкт-Петербурга и других городов России. Помимо основной деятельности в театре регулярно представляются концертные программы, проводятся официальные мероприятия, межрегиональные конференции.
Благодаря своей профессиональной деятельности и заинтересованности в привлечении зрителей, Камерный театр по праву является театральным центром Череповца.
Главный режиссер театра заслуженный работник культуры Вологодской области Татьяна Геннадиевна Макарова.